Ferrari F355 была ещё одной важной вехой на пути развития дорожных автомобилей Ferrari. Представленная на Женевском автосалоне 1994 г., она заменила непопулярную модель Ferrari 348, у которой унаследовала её передовую конструкцию монокок и центральномоторную компоновку с продольным расположением силового агрегата. Наряду с этим она получила ряд новых технологий, доказавших свою эффективность в Формуле-1. Индекс F355 указывал на то, что объём двигателя V8 DOHC был увеличен до 3495 см3, а третья цифра теперь обозначала не количество цилиндров, а число клапанов на цилиндр (три впускных и два выпускных). Мотор также был оборудован коваными шатунами из титанового сплава, сухим картером и электронным инжектором Bosch Motronic, в результате мощность повысилась с 320 до 380 л.с. В стандартную комплектацию вошли 6-ступенчатая механическая коробка передач, регулируемая в двух режимах ("Comfort" и "Sport") независимая подвеска с газонаполненными телескопическими амортизаторами, усилитель руля и 18-дюймовые диски из магниевого сплава с шинами Pirelli 225/40 ZR18 спереди и 265/40 ZR18 сзади. В салоне два сиденья, покрытые кожей Conolly, были установлены асимметрично: водительское находилось ближе к центру машины, чем пассажирское.

Первыми в 1994 г. поступили в продажу версии Ferrari F355 Berlinetta (купе) и Ferrari F355 GTS (тарга), которые имели вогнутое заднее стекло, как у оригинальной модели Dino 206/246 GT. В 1995 г. к ним присоединилась Ferrari F355 Spider - двухместный кабриолет, оснащённый мягкой крышей с электроприводом (впервые для Ferrari). Все три автомобиля отличались от соответствующих модификаций Ferrari 348 более мягкими линиями, отсутствием боковых "гребней" в стиле Testarossa и открытой задней панелью с двойными круглыми фонарями. Проведя 1800 часов в аэродинамической трубе, дизайнеры Pininfarina улучшили прижимную силу с помощью небольшого встроенного заднего спойлера и обтекателя под днищем.

В 1997 г. модель была переименована в Ferrari 355 F1 и стала первым серийным автомобилем с 6-ступенчатой электрогидравлической коробкой передач, управляемой при помощи подрулевых лепестков, как у болидов Формулы-1. Автомобиль оставался в производстве до 1999 г., и за пять лет было продано в общей сложности 11273 единицы (4871 ед. F355 Berlinetta, 2577 ед. F355 GTS и 3717 ед. F355 Spider), а также 108 единиц облегчённой модификации F355 Challenge для любительских гонок серии Ferrari Challenge.