Bugatti Type 35 - лучшая из гоночных машин, построенных Бугатти. На её счету более 1000 побед в различных гонках, в том числе 351 из серии Гран-при, и установка 47 рекордов скорости. Bugatti Type 35 выиграла Чемпионат мира 1926 г. и занимала первые места в Гран-при Франции 1928, 1929 и 1930 гг., а также во всех гонках Targa Florio с 1925 по 1929 гг. Такая беспрецедентная в истории автоспорта гоночная карьера объясняется исключительно инженерным талантом Этторе Бугатти и усилиями лучших гонщиков команды Bugatti: Луи Широна, Уильяма Гровера-Уильямса, Бартоломео Костантини и Эмилио Матерацци.

Первая Bugatti Type 35 дебютировала в Гран-при Леона в 1924 г. Она воплощала в себе все самые удачные идеи Бугатти начала 20-х гг. Шасси с колёсной базой 2400 мм состояло из рамы лестничного типа с продольными лонжеронами переменной толщины, полой передней оси с полуэллиптическими рессорами и ведущего заднего моста на четвертьэллиптических рессорах с толкающими штангами и фрикционными амортизаторами. На всех колёсах стояли большие барабанные тормоза с тросовым приводом, выведенным наружу кузова. На предыдущих моделях уже применялись гидравлические тормоза, но Бугатти от них отказался из-за их ненадёжности. 4-ступенчатая механическая коробка передач находилась сзади в одном блоке с дифференциалом.

Рядный 8-цилиндровый двигатель объёмом 1991 см3 с одним верхним распределительным валом и тремя клапанами на цилиндр - двумя впускными и одним выпускным - впервые появился в 1922 г. на Bugatti Type 29. Его недостатком был длинный коленчатый вал с тремя коренными подшипниками, поэтому на Type 35 Этторе Бугатти усовершенствовал конструкцию путём установки пяти роликовых подшипников. В результате мощность составила 90 л.с. при 6000 об/мин, а низкий вес и аэродинамическая форма кузова с острым хвостом обеспечивали максимальную скорость до 180 км/ч. Чугунный блок цилиндров отливался заодно с головкой, а картер был легкосплавным.

Кузов Bugatti Type 35 был простым, лёгким и изящным. На нём впервые появилась решётка радиатора в форме подковы, которая стала отличительной чертой всех последующих Bugatti. Рычаг переключения передач, тормозные тросы и привод рулевого управления были видны снаружи корпуса. Машина не имела дверей, крыльев, фар и лобового стекла, а в салоне с трудом помещалось два человека. При этом Type 35 предназначалась не только для гонок, но и для мелкосерийного производства. С 1924 по 1926 гг. в Мольсхайме было построено 96 экземпляров первой серии. С 1925 г. также выпускалась более дешёвая в производстве Bugatti Type 35А с 2-литровым двигателем мощностью 80 л.с. с тремя коренными подшипниками и меньшими клапанами. Таких автомобилей было продано 139 единиц.

Этторе Бугатти всегда отрицательно относился к компрессорам, но когда правила Гран-при снизили максимальный объём двигателя в классе Voiturette до 1.5 л., он всё-таки установил нагнетатель Рутса на прототип Type 36, а затем и на серийные модели Bugatti Type 37А и Type 35С. Это увеличило мощность 2-литрового мотора последней до 128 л.с. с одним карбюратором Zenith. Несмотря на то, что Type 35С уже не могла участвовать в гонках Voiturette, с 1926 по 1927 гг. она завоевала множество побед в других соревнованиях из серии Гран-при. Компания изготовила 50 таких автомобилей.

Для дорожной гонки Targa Florio на Сицилии Бугатти в 1926 г. разработал специальную версию Type 35, оснащённую 2.3-литровым 8-цилиндровым силовым агрегатом. Эта модификация, известная как Type 35Т (Targa Florio), вскоре тоже перестала соответствовать требованиям, поэтому было построено всего 13 единиц. Однако уже в 1927 г. появилась Bugatti Type 35B с тем же мотором объёмом 2262 см3, но теперь компрессорным. Мощность составила 138 л.с., а максимальная скорость превысила 200 км/ч. В 1929 г. Type 35B выиграла Гран-при Франции и Монако.