Ferrari 410 Superamerica - самая большая, роскошная и дорогая модель, когда-либо носившая значок Cavallino Rampante. Её стартовая цена составляла астрономические $16800, в то время как престижная Ferrari 250 GT стоила $12500, немецкий Mercedes-Benz 300SL можно было купить за $7500, а американский Corvette стоил всего $3200. Но с рациональной точки зрения Ferrari 410 Superamerica была бесполезной. Она не могла предоставить клиенту такой же уровень комфорта, как у четырёхместных автомобилей класса GT, и не могла сравниться с более лёгкой Ferrari 250 GT по динамике. Тяжеловесная и эффектная Superamerica была пригодна только для демонстрации своего статуса и для туристических поездок на большие расстояния. В число владельцев этого автомобиля входили итальянский промышленник Пьеро Барилла, шах Ирана и вьетнамский император Бао Дай. На изготовление одного экземпляра уходило около месяца, поэтому с 1955 по 1959 гг. было построено всего 35 единиц.

У серийной модели Ferrari 410 Superamerica и у гоночной Ferrari 410 S общим был только двигатель Lampredi V12 объёмом 4963 см3 с одним верхним распредвалом (SOHC) и двумя клапанами на цилиндр, но и в его конструкции существовали некоторые различия: у Superamerica этот мотор имел более низкую степень сжатия, по одной свече зажигания на цилиндр и три двухкамерных карбюратора Weber меньшего размера. Ferrari 410 Superamerica оснащалась полностью синхронизированной 4-ступенчатой механической коробкой передач, ведущим задним мостом на продольных полуэллиптических рессорах, независимой передней подвеской на поперечных рычагах и пружинах, гидравлическими амортизаторами и гидравлическими барабанными тормозами на всех колёсах. Рама из стальных труб овального сечения была унаследована у Ferrari 375 America, но передняя и задняя колея была расширена, а лонжероны теперь проходили над, а не под задней осью. Салон был исключительно двухместным и далеко не самым просторным, но в отделке использовались только дорогие материалы. В комплектацию не входили ни усилитель руля, ни кондиционер, ни электрические стеклоподъёмники, но обязательным атрибутом любой Ferrari был фирменный руль с ламинированным деревянным ободом и алюминиевыми спицами, а также тахометр на 8000 об/мин и спидометр на 300 км/ч.

Всю партию Ferrari 410 Superamerica условно разделяют на три серии. На первой серии (1955-1956, 16 ед.) колёсная база составляла 2800 мм, а 5-литровый двигатель V12 развивал 340 л.с., на второй серии (1956-1957, 5 ед.) мощность была увеличена до 360 л.с., а на третьей (1958-1959, 12 ед.) колёсная база сократилась до 2600 мм, а мощность была повышена до 400 л.с. за счёт пересмотренных головок цилиндров. Первое шасси Ferrari 410 Superamerica было представлено на Парижском автосалоне 1955 г. без кузова. Четыре месяца спустя готовое купе от Pinin Farina дебютировало на автосалоне в Брюсселе 1956 г. Подобный кузов получили 29 из 38 произведенных автомобилей, но каждый образец персонализировался в соответствии с предпочтениями клиента. Поздние купе от Pinin Farina имели пластиковые колпаки на фарах и вентиляционные решётки в задних стойках крыши. Те, кто предпочитал более радикальный дизайн, обращались к услугам других ателье. На шасси первой серии были построены эксклюзивное купе от Ghia и кабриолет и купе от Boano (с изогнутыми хвостовыми плавниками и разделённым на две части задним стеклом), а на базе второй серии - спортивная Berlinetta от Scaglietti. В 1960 г. компания отказалась от мотора Lampredi V12 и на смену Ferrari 410 Superamerica пришла 4-литровая Ferrari 400 Superamerica. 

Ferrari 410 S была последним гоночным автомобилем, оснащённым двигателем Lampredi V12 с длинным блоком. От стандартного на других Ferrari мотора Colombo V12 он отличался не только большим расстоянием между цилиндрами, но и ввинченными гильзами, а в окончательной версии - системой зажигания с двумя катушками, двумя распределителями и двойными свечами на каждый цилиндр. Объём алюминиевого блока был увеличен до 4963 см3 - как на Ferrari 375 Plus, которую и заменила Ferrari 410 S. Мощность составляла 340-380 л.с. Чтобы устранить проблему избыточного веса и недостаточной жёсткости, инженеры переделали шасси, сократив колёсную базу с 2600 до 2420 мм. Силовой агрегат был смещён за переднюю ось, а 5-ступенчатую механическую коробку передач расположили в одном блоке с задним мостом ДеДион. 

Гоночная карьера Ferrari 410 S закончилась, даже не начавшись. Модель разрабатывалась для марафона Carrera Panamericana 1955 г., но его поспешно отменили. Два родстера от Scaglietti приняли участие в 1000 км Буэнос-Айреса 1956 г., но оба сошли с трассы из-за сломанного карданного вала. Один из них выступал в Mille Miglia 1956 г., опять же безрезультатно. Третий родстер был продан американскому магнату недвижимости Тони Паравано, а на четвёртое шасси по заказу члена совета директоров Ferrari Мишеля-Поля Кавалье был установлен специальный кузов фастбэк-купе от Scaglietti. В 2012 г. эта Berlinetta была продана на аукционе RM в Монтерее за $8.250.000.

Каждый экземпляр Ferrari 410 Superamerica уникален, но даже у этой модели есть специальная версия, которую нельзя ставить в один ряд с остальными. Это Ferrari 410 Superfast I - эксклюзивное купе от Pinin Farina, представленное на Парижском автосалоне 1956 г. Визуально оно отличалось двухцветной бело-зелёной окраской, консольной крышей без передних стоек, высокими хвостовыми плавниками с треугольными задними фонарями, юбками на задних колёсах, прикрытыми фарами и вертикальными "bumperette". Автомобиль был основан на коротком шасси с колёсной базой 2600 мм и оснащался гоночным двигателем с двумя свечами зажигания на цилиндр. Таким же образом был укомплектован и второй Superfast, показанный на Парижском автосалоне 1957 г. Плавники у него уже отсутствовали, а кузов был весь зелёный, за исключением белой крыши. По результатам тестов журнала Sports Cars Illustrated он прошёл четверть мили за рекордные 13.9 с, разогнавшись на этом участке до 174 км/ч.

Экстремальное купе, спроектированное дизайнером Джованни Савонуцци из ателье Carrozzeria Ghia - создателем таких концепт-каров, как Ghia Gilda и Chrysler Dart. Автомобиль был построен по заказу американского бизнесмена Роберта Вильке, уже владевшего одной яркой Ferrari 375 MM от Ghia. Новый шедевр Савонуцци соответствовал американским вкусам: машина получила высокие остроконечные плавники, массивный задний бампер с интегрированными выхлопными трубами, панорамное лобовое стекло, частично прикрытые колёса, утопленные фары, хромированную решётку радиатора и передний бампер в форме крыльев чайки. Такого с Ferrari не делал ещё никто, и когда Коммендаторе увидел автомобиль воочию, он был в шоке. О его реакции красноречиво свидетельствовал тот факт, что больше ни одна Ferrari не оснащалась кузовом от Ghia вплоть до ликвидации ателье в 1970 г.