В 1959 г. Джанни Аньелли ещё не занимал должность председателя Fiat, но он был достаточно богат, чтобы купить себе вторую по счёту Ferrari (после 375 MM 1955 г.) с эксклюзивным кузовом. Это был прототип Ferrari 400 Superamerica с колёсной базой 2500 мм, оснащённый кузовом Coupe Speciale от Pininfarina. Выполненный в американском стиле, автомобиль имел крышу хардтоп, панорамное лобовое стекло, вертикальные задние фонари, сдвоенные фары и квадратную решётку радиатора с клеточной структурой. Второй такой же кузов в 1961 г. Pininfarina установила на шасси Maserati 5000 GT, также принадлежавшее Аньелли.

В 1960 г. флагманская модель Superamerica стала называться не Ferrari 410, а Ferrari 400. Для Ferrari это был первый случай, когда трёхзначный индекс указывал не на объём одного цилиндра, а на округлённый объём всего двигателя в децилитрах. И если все предыдущие автомобили серии America оснащались длинноблочным мотором Lampredi V12, то на Ferrari 400 Superamerica был установлен силовой агрегат V12 SOHC конструкции Коломбо - такой же, как на самой первой Ferrari, но почти в три раза больше. В сравнении с двигателем Лампреди он имел меньшее расстояние между цилиндрами (90 мм против 108 мм), свечи зажигания с наружной стороны блока, съёмные головки цилиндров и пружины клапанов вместо шпилек. При объёме 3967 см3 мощность составляла 340 л.с. Что касается шасси, то Ferrari 400 Superamerica получила унифицированную с Ferrari 250 GT трубчатую раму с колёсной базой 2420 мм, оснащённую независимой передней подвеской на двойных поперечных рычагах и пружинах и зависимой задней на продольных листовых рессорах. Разница заключалась лишь в том, что новая модель была оборудована 4-ступенчатой механической коробкой передач с автоматическим овердрайвом Laycock de Normanville, однодисковым сухим сцеплением вместо многодискового мокрого, телескопическими амортизаторами Koni вместо гидравлических рычажных и дисковыми тормозами Dunlop на всех колёсах вместо гидравлических барабанных.

Первым экземпляром Ferrari 400 Superamerica считается эксклюзивное купе, построенное по заказу Джанни Аньелли и представленное на Туринском автосалоне 1959 г. Вслед за ним в 1960 г. на автосалоне в Брюсселе дебютировала серийная версия с кузовом кабриолет от Pininfarina, практически идентичным тому, которой ставился на шасси Ferrari 250 GT. Официально модель поступила в продажу только в 1961 г., после того, как в Женеве была показана первая Superamerica Coupe Aerodinamico. Этот кузов компания Pininfarina разработала специально для Ferrari 400. Отличительной его чертой был длинный округлый хвост с ниспадающей поясной линией и встроенными в бампер горизонтальными задними фонарями, в то время как кабриолеты имели изогнутую поясную линию и вертикальные фонари на концах плавников. На выбор предлагалось два варианта оформления передней части: с открытыми фарами, прямоугольной решёткой радиатора и цельным бампером или с утопленными фарами под прозрачными колпаками, с овальной решёткой радиатора и с половинками переднего бампера. Для купе за доплату можно было заказать юбки на задних колёсах, для кабриолета - съёмный жёсткий верх.

С 1959 по 1964 гг. было построено 47 единиц Ferrari 400 Superamerica, большинство - с кузовом купе от Pininfarina. Первая серия (1960-1962) включала 5 кабриолетов и 7 купе с открытыми фарами, 1 кабриолет и 7 купе с закрытыми фарами, а также один Spyder и одну Berlinetta от ателье Scaglietti. Затем в продажу поступила вторая серия (1962-1964), которая отличалась удлинённой до 2600 мм колёсной базой и отсутствием воздухозаборника на капоте. За два года было изготовлено 2 кабриолета и 4 купе с открытыми фарами и 14 купе с закрытыми фарами. В 1964 г. на смену Ferrari 400 Superamerica пришла Ferrari 500 Superfast.

Четыре шоу-кара серии Superfast были построены фирмой Pininfarina на шасси Ferrari Superamerica для демонстрации новых стилистических идей. Первый из них был представлен на Парижском автосалоне 1956 г. и отличался от стандартной Ferrari 410 Superamerica пластиковыми обтекателями на фарах и высокими хвостовыми плавниками. Superfast II дебютировал на Туринском автосалоне 1960 г. как прототип серийной Ferrari 400 Superamerica Coupe Aerodinamico, от которой он отличался всплывающими фарами и более острым носом (дизайнер Pininfarina Альдо Бровароне признался, что позаимствовал его у болида Vanwall F1). Далее этот автомобиль получил новую крышу с большей площадью остекления, был перекрашен с белого в зелёный цвет и переименован в Superfast III. В таком виде на него можно было посмотреть на Женевском автосалоне 1962 г. Вскоре после этого всплывающие фары были заменены фиксированными сдвоенными разного диаметра, и название изменилось на Superfast IV. После 1962 г. машина оказалась в США.